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Hospedantes y distribución de la -Pudrición Texana- (Phymatotrichum omnivorum) en Sinaloa

Hospedantes y distribución de la -Pudrición Texana- (Phymatotrichum omnivorum) en Sinaloa

Resumen
Introducción
Materales y métodos
Resultados y discusiones
Bibliografía citada

Resumen

La “pudrición texana”, causada por Phymatotrichum omnivorum, es una de las enfermedades de plantas más destructivas y ataca a más de 2000 especies dicotiledoneas, pero no afecta a monocotiledóneas. En recorridos de las zonas agrícolas de Sinaloa, de 1985 a 2002, esta enfermedad se encontró distribuida en casi todos los municipios, afectando a 27 especies de plantas tanto cultivadas como silvestres y siendo un factor limitante para el desarrollo de la alfalfa, algodón y mango, principalmente. La enfermedad se manifiesta de marzo a octubre, coincidiendo con temperaturas mayores a 27°C, por lo que los cultivos de otoño-invierno escapan al ataque. Las malas hierbas susceptibles que se desarrollan cuando las temperaturas son apropiadas para el ataque de P. omnivorum peden mantener viable a este hongo por tiempo indefinido, haciendo ineficaces las rotaciones de cultivos. Los viveros son la principal fuente de diseminación de la “pudrición texana” debido a que: 1) en muchos casos se utiliza suelo infestado, el cual no se esteriliza adecuadamente; 2) porque algunos de los vivero están ubicados en áreas infestadas por el patógeno; y 3) debido a que se utilizan plantas rompevientos susceptibles que sirven como fuentes de inoculo. En suelos limosos las plantas de mango mueren más rápidamente que en suelos arcillosos y las hojas permanecen adheridas después de que las plantas mueren. Por el contrario, en suelos arcillosos o arcillo las plantas mueren más lentamente, ya que como reacción de defensa se desfolian rápidamente, lo cual les permite soportar el ataque del patógeno durante más tiempo. La enfermedad se disemina localmente, en un mismo lote o huerto, debido a que no se toman medidas de control preventivas o erradicantes y porque se intercalan cultivos anuales susceptibles entre árboles frutales, lo cual conecta las raíces enfermas con las sanas y el patógeno se disemina de esta forma.
Introducción

La “pudrición texana”es causada por el hongo Phymatotrichum omnivorum (Shear) Duggar [también conocido como Ozonium auricomum Link, Ozonium omnivorum Shear y Phymatotrichopsis omnivore (Duggar) Hennebert] ( ). Debido a que nunca se ha observado un estado sexual para el P. omnivora, su colocación apropiada dentro del reino de los hongos ha sido fuente de debate desde su identificación original. La mayoría de los primeros investigadores consideraban que era un basidiomycete; sin embargo, en 2005, las secuencias de ADN se usaron para construir el árbol filogenético, indicando que P. omnivorum pertenece a los ascomycetes, dentro del orden Pezizales ( ). Esta enfermedad afecta severamente el rendimiento y calidad de la fibra del algodonero en Arizona y Texas, causando perdidas hasta del 100% (23, 25, 26), la mayoría de las hortalizas cultivadas durante el verano, en las regiones del norte de México y suroeste de los Estados Unidos, son susceptibles al patógeno (11, 30). En la Comarca Lagunera se estimó, en 1968, que el 3.9% de la superficie cultivada de algodonero estaba afectada por la “pudrición texana”, provocando perdidas por 22 millones de pesos (17). Dentro de los frutales, las drupáceas, pomáceas, cultivos de nuez y la vid son muy susceptibles a este hongo, reportándose huertos o viñedos que han sido eliminados completamente en pocos años (9, 16). En regiones de La Laguna, los daños en frutales, principalmente nogal y vid, han sido severos, reportándose en 1980 que el 96% de los huertos de nogal se encontraban afectados en mayor o menor grado por la enfermedad. Los huertos de nogal más afectados eran los que tenían una edad de 5 a 13 años (12, 18, 28). En regiones semitropicales como Veracruz y Sinaloa el hongo ha sido reportado en mango, tamarindo, laurel de la india, alfalfa, algodón y otras especies de plantas cultivadas o silvestres (4, 5, 15, 27). Más recientemente la “pudrición texana” fue encontrada en huertos de aguacate de Michoacán (13) y Sinaloa (5). Aunque la incidencia de la enfermedad sea baja en algunos lugares, su presencia representa un riesgo alto de diseminación a las áreas libres del patógeno con las consiguientes perdidas económicas, debido a lo costoso y lo difícil que es controlar este patógeno y a la limitación del terreno infestado para cultivar especies de plantas dicotiledóneas susceptibles.

La enfermedad se ha reportado en México desde 1922, detectándose ampliamente en los Estados de Norte y Noroeste como Tamaulipas, Nuevo León, Chihuahua, Sonora, Sinaloa, Durango, Baja California y Baja California Sur. En forma más aislada sea reportado en los Estados del centro y sur del país como Zacatecas, Aguascalientes, San Luis Potosí, Guanajuato, Guerrero, Michoacán, Hidalgo, Veracruz y Tabasco. (2, 3, 9, 10, 22, 24, 27). Es interesante mencionar que P. omnivorum se ha detectado últimamente con más frecuencia en las regiones tropicales del sur y sureste de México, las cuales son muy diferentes a las condiciones áridas en las que normalmente se había detectado esta enfermedad. También se han detectado daños significativos por la enfermedad en las regiones de Casas Grandes, Chihuahua y el Estado de Sinaloa en suelos con pH de 6.2 – 6.6, diferentes a los comúnmente presentes en los suelos del norte y noroeste de México (5, 9). En algunas especies frutícolas importantes de México se han reportado ataques considerables por esta enfermedad. Así, en la región manzanera de Canatlán, Durango, se encuentran infestadas 504 hectáreas (22) y en vid en la localidad de Luís Moya, Zacatecas, un 23.6% de los huertos (10). Asimismo, esta enfermedad se ha reportado afectando al cultivo de nogal en el área norte de Coahuila y en la región de Delicias, Chihuahua, con un 5.5% de árboles con síntomas (7, 29). Recientemente P. omnivorum se ha reportado afectando al cultivo del mango en el estado de Sinaloa (5) y la zona central de Veracruz, estimándose su presencia en un 3.3% de los huertos muestreados (27).

Los síntomas de la enfermedad son similares en todos los frutales (5, 7, 19, 21, 29). La enfermedad es evidente en los meses calurosos del año y los síntomas principales consisten en un amarillamiento tenue seguido por marchites y secamiento repentino del follaje. Las hojas se tornan de un color café claro, permaneciendo adheridas a la planta. Asimismo, los frutos también llegan a secarse quedando, también, adheridas a la planta. Sobre las raíces de las plantas afectadas pueden observarse los rizomorfos (cordones miceliales) del hongo, los cuales son de color crema o café. Las raíces afectadas se pudren completamente y se desprenden con facilidad de la corteza al tratar de arrancarlas. Las plantas afectadas se observan generalmente en un patrón circular y después de un periodo de alta humedad del suelo, causado por exceso de riego o lluvia, puede aparecer sobre el suelo, junto a las plantas afectadas, formaciones costrosas de color blanco o café.

P. omnivorum (Shear) Duggar es el agente causal de la “pudrición texana” y presenta tres estados biológicos: micelio, conidias y esclerocios (1, 19, 20, 21). Las hifas que constituyen el micelio son largas, septadas y poseen algunos núcleos; al entrelazarse forman cordones miceliares (rizomorfos) que pueden observarse sobre las raíces infestadas. Los cordones miceliares o rizomorfos son estructuras de reposo y una de las formas de diseminación más importantes; de éstos cordones se desarrollan hifas en forma de cruceta, las cuales constituyen las características peculiares de identificación del patógeno. El micelio, al contactar las raíces, invade y penetra los tejidos para causar la infección. Este hongo produce una masa de conidias (formaciones costrosas de color blanco) sobre la superficie del suelo cerca del hospedante, cuando prevalece un clima caluroso y húmedo. Estas conidias han sido considerados estériles (24), pero se sospecha que pueden servir para establecer nuevas fuentes de infección (14). Los esclerocios consisten de un conjunto de hifas agrupadas estrechamente y su forma varía de elongada a esférica; son estructuras de supervivencia, con una viabilidad mayor de 12 años y requieren ciertas condiciones de pH del suelo para su formación (8, 12, 24). Estas estructuras al igual que los cordones miceliares constituyen el estado de reposo del hongo.

OBJETIVOS

Considerando la información anterior sobre la distribución, amplio rango de hospedantes y la severidad de los daños causados por P. omnivorum en las diferentes regiones agrícolas del país, principalmente en el norte y noroeste de México, se plantean los siguientes objetivos: 1) determinar la distribución y los hospedantes silvestres o cultivados de P. omnivorum en el estado de Sinaloa; 2) conocer en que pH y textura del suelo la enfermedad es más agresiva; 3) determinar la época del año cuando se presenta la “”pudrición texana”” y algunas condiciones ambientales que le favorecen; 4) demostrar que los cultivos de plantas dicotiledóneas de invierno son susceptibles a la “pudrición texana”; y 5) conocer las condiciones fitosanitarias de los viveros más importantes del valle de Culiacán.
Materales y métodos

Distribución y hospedantes de la “pudrición texana”. Ya que determinar la distribución de la “pudrición texana” es de primordial importancia para la implementación de cuarentenas que contribuyan a la restricción del patógeno a determinadas áreas geográficas, para no permitir su diseminación a aquellas áreas libres de la enfermedad, se procedió a determinar los lugares infestados haciendo recorridos de todas las zonas agrícolas de Sinaloa durante los meses de enero, abril, julio y octubre de 1985 al 2002. Para determinar los hospedantes, tanto silvestres como cultivados, de la “pudrición texana”, se colectaron raíces de plantas que presentaban síntomas de marchites o muerte, las cuales se colocaron en bolsas de plástico con papel absorbente humedecido. Las plantas silvestres afectadas por “pudrición texana” se buscaron en los lugares donde había plantas cultivadas afectadas por esta enfermedad. La diagnosis de la “pudrición texana” se hizo observando la sintomatología y los signos de la enfermedad. Las plantas que presentaron marchites y pudrición seca de raíces, en las cuales se encontraron rizomorfos y/o los esclerocios de P. omnivorum, se diagnostico que la enfermedad era “pudrición texana”. Las estructuras del patógeno, como son los rizomofos y esclerocios, se montaron en lactofenol azul (lactofenol + azul de metileno) para observar posteriormente sus características morfológicas bajo el microscopio biológico. La diagnosis de la enfermedad, en algunos casos, se complementó con la observación de la fase conidial del patógeno, la cual se encontró en la superficie del suelo húmedo donde se desarrollaban las plantas enfermas. Esta fase del hongo se manifestó en forma de manchas costrosas, las cuales en un principio eran de color blanco brillante, pero con el tiempo adquirieron un color café, semejante al color del suelo.

pH y textura del suelo. Ya que se reporta que el tipo del suelo y pH del mismo son factores importantes para la agresividad de P. omnivorum, se procedió a tomar muestras de suelo de los sitios en donde se encontraban plantas enfermas de “pudrición texana”. Se tomaron muestras de 2 Kg a 10-40 cm de profundidad y el día siguiente se procesaron para determinar su pH y textura.

Época de incidencia de la “pudrición texana”. Con el fin de determinar la época del año cuando se presenta la “pudrición texana” y algunas condiciones ambientales que la propician, se tuvieron en observación dos lotes de alfalfa y dos de algodón, en los cuales anteriormente se había presentado la enfermedad, y se llevaron registros diarios de temperatura y humedad relativa durante doce meses. Lo anterior se comparó con la época de incidencia de la enfermedad en otras zonas en donde había cultivos susceptibles. Los registros de temperatura y humedad relativa se llevaron a cabo con un higrotermógrafo (Rossbach), el cual se colocó en los lotes de observación.

Susceptibilidad de los cultivos a la “pudrición texana”. Ya que en el Estado de Sinaloa se siembran en el invierno muchos cultivos reportados en otros lugares como susceptibles a P. omnivorum, se procedió a comprobar si estos cultivos escapan al ataque del patógeno debido a la falta de condiciones ambientales adecuadas para el desarrollo de la enfermedad. Para tal propósito se escogió un lote de terreno severamente infestado con P. omnivorum, en el cual se sembraron, en el mes de junio de 1986, dos surcos de 25 m de cada una de las especies dicotiledóneas que se cultivan en el estado de Sinaloa.

Fuente de infección. Ya que es de primordial importancia asegurar que las plantas del vivero que se van a llevar al campo estén libres del patógeno, se procedió a determinar las condiciones fitosanitarias de los viveros de la Facultad de Agronomía y de la Secretaría Agricultura y Recursos Hidráulicos, en 1986. En los viveros donde había plantas rompevientos con síntomas de marchites, se analizaron las raíces para determinar la presencia de P. omnivorum. Las raíces de plantas marchitas que presentaron rizomorfos y/o esclerocios del hongo se diagnosticó que la muerte de la planta se debió al ataque de “pudrición texana”. También se hicieron estudios para determinar la presencia de P. omnivorum en el suelo de macetas de vivero, en 1987. Para tal objetivo se tomaron 100 macetas de donde iban a desarrollar plántulas de mango, pero en vez de ello se sembró alfalfa como planta indicadora de la enfermedad. Se diagnosticó como positivo cuando hubo muerte de plantas de alfalfa y además se observaron rizomorfos en las raíces.
Resultados y discusiones

Distribución y hospedantes de la “pudrición texana”. En los recorridos que se hicieron de las zonas agrícolas del estado de Sinaloa, tanto de riego como de temporal, para detectar la presencia de P. omnivorum, este patógeno se encontró diseminado en los municipios de El Fuerte, Ahome, Guasave, Angostura, Culiacán, Elota, Mazatlán, El Rosario, Concordia y Escuinapa. La mayor incidencia de la “pudrición texana” se observó principalmente en los terrenos cercanos a los ríos Culiacán y Petatlán en donde se cultiva, desde hace mucho tiempo, algodón, alfalfa y mango, lo cual da la idea de la susceptibilidad y la importancia de la enfermedad en estos cultivos. P. omnivorum se encontró afectando 27 especies de plantas cultivadas y silvestres entre las que sobresalen por su importancia económica, la alfalfa, algodón, soya, mango, aguacate, y malezas comunes de muchos cultivos como son: lengua de vaca, toloache, girasol silvestre, golondrina y otras especies de maleza (Cuadro 1).

Cuadro 1. Lista de hospedantes cultivados y silvestres atacados por el hongo P. omnivorum en el estado de Sinaloa.

1. Mango (Mangifera indica L.) a

2. Aguacate (Persea gratísima Gaerta)a

3. Toronja (Citrus peradisi Maci)a

4. Tamarindo (Tamarindus indica L.)a

5. Higo (Ficus carica L.)a

6. Casuarina (Casuarina equisefolia L.)b

7. Laurel de la índia (Ficus bengalesis L.)b

8. Pinguica (Ehretia tenuifolia)b

9. Poma rosa (Eugenia iambos L.)b

10. Tabachin (Delonix regia Raf.)b

11. Guajillo (Leucaena glauca Benth)b*

12. Amapa (Tabebuia sp.)b*

13. Sauce (Salís sPhymatotrichum)b*

14. Piracanta (Pyracanta sp.)c

15. Rosal (Rosa sp.)c

16. Girasol silvestre (Helianthus tuberosus L.)d

17. Toloache (Datura stramonium I.)d

18. Sacamanteca (Solanum bicolor willd)d

19. Lengua de vaca (Rumex pulcher L.)d

20. Golondrina (Euphorbia sp.)d

21. Algodón (Gossypium barbadence L.)e

22. Alfalfa (Medicago sativa L.)e

23. Cacahuate (Arachis hipogaea L.)e

24. Soya (Glycine max Merrill)e

25. Ajonjolí (Sesamun indicum L.)e

26. Jamaica (Hibiscussa sabdariffa L.)e

27. Cafeto (Coffea arabica L.)e

a, Arbol frutal; b, árbol de sombra; c, ornamentales; d, plantas silvestres y malas hierbas; y e, cultivos anuales.

Todos los hospedantes en donde se encontró P. omnivorum mostraban síntomas de marchites y posteriormente morían. En la mayoría de los casos las hojas permanecían adheridas, pero, en el laurel de la india, huajillo, amapa, poma rosa, aguacate y sauce las hojas se desprendían conforme las plantas iban muriendo. En árboles de mango, las hojas se desprendían solamente cuando este frutal se estaba desarrollando en terrenos arcillosos o arcillo arenosos de temporal. Los árboles que se encontraban en suelos limosos de riego las hojas permanecían adheridas durante mucho tiempo y la muerte ocurría repentinamente (Figura 1).

En los cultivos anuales, la enfermedad se encontró atacando plantas en manchones circulares distribuidos principalmente en una parte del lote. En árboles frutales, como en el mango y aguacate, se puedo constatar que la enfermedad se encontró atacando grupos de plantas o plantas individuales, pero siempre distribuidas al azar, lo cual da la idea de que el hongo se ha estado diseminando en plantas de vivero. Esto último fue comprobado en las plantas de alfalfa desarrolladas en suelos de vivero.

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Figura 1. Arboles de mango afectados por la “pudrición texana”. A = Muerte lenta provocando defoliación. B = Muerte rápida quedando las hojas adheridas.

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Figura 2. Diferentes especies de plantas afectadas por Phymatotrichum omnivorum en Sinaloa: A) aguacate (Persea gratísima), B) mango (Mangifera indica), C) olivo negro, D) laurel de la índia (Ficus bengalesis), E) algodón (Gossypium barbadence) y F) alfalfa (Medicago sativa).

En todos los casos se observó que el sistema radical de las plantas presentaban rizomorfos del hongo sobre la superficie externa de la corteza de las raíces (Figura 2-A), lo cual indica que cuando se vaya a muestrear para detectar P. omnivorum es necesario tomar las raíces con todo y corteza. Los rizomorfos eran robustos y se pudieron observar a simple vista cuando las plantas afectadas se encontraban en suelos limosos de riego, mientras que cuando las plantas que se encontraban en suelos arcillosos de temporal, los rizomorfos eran delgados y solamente se pudieron distinguir bajo el microscopio estereoscópico. La fase conidial solamente se presentó en suelos de aluvión húmedos y se observó en forma de manchas costrosas de color blanco brillante, en un principio, pero posteriormente adquirían un color café, al igual que el color de la superficie del suelo en donde se encontraban (Figura 2-C). La diagnosis de la enfermedad se confirmó observando los rizomorfos (Figura 2-B) y esclerocios de P. omnivorum en el microscopio biológico. Ya que no hay otro hongo reportado que presenta las características morfológicas de P. omnivorum, se consideró que para su diagnostico es suficiente observar los síntomas de las plantas enfermas y los rizomorfos del hongo con sus hifas en forma de crucetas (Figura 2-B).

La “pudrición texana” es un factor limitante para algunas especies de plantas cultivadas como son la alfalfa, algodón y mango, ya que en algunos lotes se han dejado de sembrar estos cultivos debido a la presencia de P. omnivorum. En Guasave se abandonó el cultivo del algodonero en los terrenos de aluvión cercanos a los ríos y lo trasladaron a terrenos arcillosos en donde el ataque de la enfermedad es menos severo o el hongo no se encuentra tan ampliamente diseminado. En el municipio de Culiacán ocurrió algo similar, cuando los terrenos estaban muy infestados, el cultivo de alfalfa se trasladó a otras zonas no infestadas, se cultivó solamente durante la época del mes de noviembre al mes de mayo o se sembraron zacates forrajeros o sorgo. En el cultivo de mango, el huerto más infestado se detectó en el “El avión”, municipio de Elota, en donde, en 1985, alrededor de 500 árboles (80%) habían muerto a causa de la “pudrición texana”; en este huerto, en años anteriores, se acostumbraba intercalar el cultivo de alfalfa en el huerto de mango, lo cual indica que esto fue lo que propició la rápida diseminación local del patógeno; en la actualidad ya no se cultiva mango en estos terrenos. Esta practica de intercalar cultivos altamente susceptibles en los huertos de mango ya infestados, equivale a conectar todas las raíces de los árboles, lo cual propicia que el patógeno se disemine por todo el huerto. La región más infestada se localizó en el margen izquierdo del Río Culiacán, en donde se pudieron observar huertos de mango y cultivos de alfalfa severamente afectados. Las plantas de Ficus sp. originalmente plantadas en el camellón central de la carretera Culiacán-Navolato han sido casi totalmente destruidas por P. omnivorum, las cuales se sustituyeron por olivos negros y otras especies de árboles de hoja ancha, pero también están siendo infectadas por este patógeno. En este caso la solución más viable sería plantar especies de palmeras o bambú, ya que no son susceptibles a P. omnivorum. Estos ejemplos ilustran la magnitud de la importancia que ha llegado a alcanzar la “pudrición texana” en el estado de Sinaloa, lo cual será de mayores proporciones si el problema no se atiende en forma adecuada por las autoridades correspondientes.

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Figura 2. , agente causal de la “pudrición texana”. A = Rizomorfo sobre la corteza de raíces afectadas. B­ Rizomorfo visto al microscopio, acompañado por hifas en forma de cruz. C­ Fase conidial del hongo, formando manchas costrosas blancas sobre la superficie del suelo.

El cultivo de soya, ajonjolí, cacahuate y así como también el de alfalfa y algodón no se deben sembrar en terrenos infestados, ya que su periodo de desarrollo coincide con los meses calientes que propician el ataque de la “pudrición texana”. Otra alternativa es buscar cultivos que puedan desarrollarse durante los primeros días del mes de noviembre a los ultimaos días del mes de abril o a más tardar hasta el 15 de mayo, ya que esto les permitirá escapar al ataque del patógeno debido a que en estos meses se presentan temperaturas menores de 27°C durante la mayor parte del día. Para los árboles frutales y ornamentales susceptibles a la “pudrición texana” es recomendable que no se establezcan en terrenos infestados, ya que es muy probable que sean afectados por la enfermedad. Se sugiere que antes de establecer el huerto se siembre alfalfa durante los meses calientes, con el fin de detectar la presencia del patógeno en esos terrenos. Las malezas que se encontraron atacadas por “pudrición texana” fueron la lengua de vaca, toloache, girasol silvestre, sacamanteca y golondrina (Cuadro 1); sin embargo, existen otras plantas cultivadas y malas hierbas comunes que son hospedantes potenciales de la “pudrición texana”, como son: el quelite (Amarantus caudatus), retama (Psrkinsonia acauleata), higuerilla (Ricinus communis), etc. (Cuadro 2 y 3). Las malezas que se desarrollaron cuando las temperaturas fueron apropiadas para el ataque de P. omnivorum pudieron mantener viable al hongo por tiempo indefinido y, por lo tanto, hacer inoperante las rotaciones de cultivo, ya que estas plantas se desarrollan año con año en los suelos infestados.

Cuadro 2. Lista de plantas silvestres potencialmente susceptibles al ataque de P. omnivorum (Shear) Duggar y que son comúnmente encontradas en el Estado de Sinaloa.

1. Quelite (Amarantus caudatus L.)

2. Retama (Parkisonia aculeata L.)

3. Higuerilla (Ricinus communis L.)

4. Chile piquín (Capsicum annum L.)

5. Paralizo (Melia azedarach L.)

6. Nopal (Opuntia sp.)

7. Choya (Opuntia sp.)

8. Frijolillo (Phaseolus acutifolius A. Gray)

9. Cardo (Argemone mexicana)

Malezas comúnmente encontradas en los cultivos.

Cuadro 3. Lista de plantas cultivadas en Sinaloa que son potencialmente susceptibles al ataque de P. omnivorumr.

1. Almendro (Prunus amiygdalus Batsch)

2. Amapola (Papaver somniferum L.)*

3. Atmosférica (Lagerstroemia indica L.)

4. Belén (Impatiens balsamina L.)

5. Remolacha (Beta vulgaris L.)

6. Camote (Ipomea batata L.) Lam.

7. Calabacita (Curcubita sPhymatotrichum)*

8. Durazno (Prunus americana March)*

9. Eucaliptos (Eucalyptus sPhymatotrichum)

10. Fríjol (Phaseolus vulgaris L.)*

11. Garbanzo (Cicer arietinum L.)*

12. Girasol (Helianthus annuus L.)*

13. Granada (Punica granatum L.)

14. Laurel (Nerium oleander L.)

15. Melón (Cucumis melo L.)*

16. Marihuana (Cannabis sativa L.)*

17. Pepino (Cucumis sativus L.)*

18. Tomate (Lycopersicom esculentum Mill.)*

19. Toronjo (Citrus paradisi Macf)*

20. Zanahoria (Daucus carota L.)

*Cultivos de importancia económica.

La enfermedad también se ha encontrado en algunas áreas abiertas por primera vez al cultivo (en algodón), lo cual da la idea de que el hongo ha estado presente desde hace mucho tiempo en plantas silvestres de la región. P. omnivorum no necesariamente tuvo que haberse diseminado de Texas hacia Sinaloa. Es probablemente que el hongo sea nativo de toda una gran área ecológica en donde hay condiciones ambientales favorables de suelo, temperatura, humedad y vegetación silvestre que propician su desarrollo.

pH y textura del suelo. El pH, la textura y humedad del suelo estuvieron relacionadas con la agresividad de P. omnivorum, ya que el ataque fue más severo en suelos húmedos de aluvión con pH neutro o alcalino que en suelos arcillosos de temporal y pH ácido. El tipo de suelo (aluvión) y pH (neutro o alcalino) más apropiados para el desarrollo de la “pudrición texana” se encontró localizado en los terrenos agrícolas cercanos a los ríos. En suelos húmedos de aluvión se observó que las plantas de mango murieron más rápidamente que en suelos arcillosos de temporal y las hojas permanecieron adheridas después de que las plantas se secaron. En suelos arcillosos o arcillo-arenosos de temporal, las plantas de mango murieron más lentamente y se desfoliaron rápidamente, lo cual se interpretó como una reacción de defensa de la planta al ataque del hongo y se relacionó con el pH ácido y la baja humedad de suelo. La muerte lenta de las plantas de mango posiblemente se debió a que el pH y la humedad del suelo no fueron apropiados para el desarrollo del patógeno, lo cual le permite a la planta tirar sus hojas y tardar más tiempo para morir debido a la baja transpiración y la consecuente poca pérdida de agua. Estas plantas, después de pasar la época de calor, entre noviembre y abril, comenzaron a rebrotar; sin embargo, al iniciarse el siguiente verano cuando las temperaturas fueron mayores de 27°C, las plantas murieron. Las plantas que tiraron las hojas cuando se les practicó una poda severa rebrotaron como si estuvieran sanas, lo cual se debió posiblemente a que las raíces que estaban más o menos sanas fueron suficientes para proveer de agua y nutrientes a un determinado follaje de la planta. Cuando las plantas reaccionan en esta forma, es posible que las aplicaciones de los funguicidas benomi1 (Benlate y Promil), tiabendazol (Tecto 60), carbendazim (Bavistin) y propiconazole (Tilt) u otros productos tóxicos al hongo puedan mantener con vida al árbol frutal durante más tiempo, lo cual no sucede con las plantas que sufren marchites repentina. En los suelos limosos húmedos, los rizomorfos del hongo fueron más abundantes y gruesos que en suelos arcillosos secos, pudiéndose observar fácilmente a simple vista; mientras que, en suelos arcillosos solamente fue posible distinguirlos con lupa o microscopio. Los esclerocios solamente se encontraron en alfalfa cultivada en suelos de aluvión y pH neutro o ligeramente alcalino.

Época de incidencia de la “pudrición texana”. Ya que P. omnivorum requiere de determinadas condiciones ambiéntales para atacar a sus hospedantes y debido a que en el estado de Sinaloa estas condiciones son variables durante el año, se procedió a tomar diariamente los registros de temperaturas y humedad para correlacionarlos con la incidencia de la enfermedad y así poder determinar la época del año cuando las plantas susceptibles son atacadas por P. omnivorum. La “pudrición texana” solamente atacó plantas dicotiledóneas que se desarrollaron durante los meses más calientes del año. La enfermedad se hizo evidente en los cultivos anuales como son la alfalfa y algodón a partir de los últimos días del mes de marzo y hasta el mes de octubre coincidiendo con temperaturas de 27°C en adelante; mientras que, del mes de noviembre al mes de abril, los cultivos que son susceptibles a la enfermedad se desarrollaron normalmente. Estos datos confirman: 1) que P. omnivorum requiere de temperaturas altas para su desarrollo; 2) que estas condiciones, en el estado de Sinaloa, son adecuadas durante gran parte del año (marzo-octubre) y provocan que el hongo prospere con gran facilidad; 3) y que muchos cultivos dicotiledóneos no puedan desarrollarse durante los meses calientes en terrenos infestados con P. omnivorum.

Durante el mes de noviembre, cuando las temperaturas empezaron a bajar se notó claramente, en los cultivos anuales, que la enfermedad cesó su ataque permitiendo el desarrollo normal de estos cultivos. Los árboles frutales y ornamentales que fueron infectados en abril y mayo, murieron en los próximos meses, agravándose el problema durante los meses más calientes y lluviosos como julio y agosto. Los árboles que fueron afectados durante septiembre y octubre lograron sobrevivir hasta el siguiente periodo, pero murieron cuando las condiciones de temperaturas fueron críticas. De lo anterior, se puede deducir que la temperatura alta es el factor principal que estimula el desarrollo de la enfermedad y que la humedad del suelo, aunque influye en la severidad de la enfermedad, no es un factor limitante, ya que el hongo puedo atacar en cualquier rango de humedad del suelo en el que se desarrollaron sus hospedantes. Cuando hubo lluvias en invierno la enfermedad no se presentó, mientras que en verano la enfermedad fue evidente tanto en terrenos húmedos como en terrenos secos.

Susceptibilidad de cultivos a la “pudrición texana”. Todos los cultivos invernales que se sembraron en los lotes infestados con P. omnivorum, en el mes de abril fueron susceptibles a este patógeno y se observó una variación en el periodo fenológico cuando las plantas mostraron los síntomas (Cuadro 4). La alfalfa presentó los síntomas en estado de plántula; el algodonero y soya, en el periodo de floración; el cártamo en el estado de floración y fructificación; mientras que el ajonjolí mostró los síntomas hasta la fructificación.

De acuerdo con los resultados obtenidos podemos afirmar que los cultivos dicotiledóneos de invierno que se siembran en Sinaloa, son susceptibles a P. omnivorum, pero escapan al ataque de este patógeno porque en invierno las condiciones de temperatura, menores de 27°C, no son adecuadas para el desarrollo de la “pudrición texana”. Lo anterior deberá tomarse muy en cuenta para los cultivos anuales que se pueden desarrollar tanto en invierno como en verano. Para estos casos se deben seleccionar los terrenos que no estén infestados (cuando las siembras se tengan que hacer en verano), ya que de esto dependerá en gran parte el éxito que se pueda tener en dichos cultivos durante esta época.

Cuadro 4. Estado fenológico de algunos cultivos en el cual mostraron los síntomas de “pudrición texana”.

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La fecha de siembra se llevó a cabo el 20 de abril de 1986.

Fuentes de infección. En los viveros que utilizan casuarinas como plantas rompevientos, se observó que muchas de ellas presentaron síntomas de marchites y rizomorfos característicos de P. omnivorum en las raíces. Esto indica que es importante que en los viveros no se utilicen plantas rompevientos susceptibles a la “pudrición texana”, ya que las plantas enfermas serán una fuente de inoculo que infectará progresivamente las plántulas del vivero que se encuentren próximas a ellas. Generalmente las raíces de las plántulas del vivero se ponen en contacto con las raíces de las plantas enfermas que sirven de rompevientos, adquiriendo la enfermedad de esta manera. En los estudios que se hicieron para determinar la presencia de P. omnivorum en suelos de vivero, utilizando la alfalfa como planta indicadora, se encontró que el 2% de las macetas estaban infestadas con este hongo. Sin embargo, las plántulas de mango no mostraban los síntomas de la enfermedad. En el valle de Culiacán, en los viveros se utiliza suelo de aluvión traída de la cercanía de los ríos. Estos suelos generalmente están infestados con P. omnivorum y en muchos casos el suelo no se esteriliza adecuadamente. Las plántulas de vivero infectadas por P. omnivorum generalmente no presentan los síntomas de la enfermedad, lo cual hace pensar que están sanas; sin embargo, cuando se planta el huerto se observan plantas enfermas distribuidas al azar, las cuales se constituyen en nuevas fuentes de inoculo del patógeno estratégicamente distribuidas en el campo. La desinfestación inadecuada del suelo, en los viveros muestreados fue una práctica común, ya que en algunos casos se encontró que no es suficiente utilizar una libra de bromuro de metilo en 10 m2 con espesor de 15 a 20 cm. Lo más recomendable para evitar la infección de plántulas de vivero, es tratar el suelo con vapor de agua caliente a 80ºC durante 30 minutos en el centro de la muestra de suelo, y luego llenar los vacíos microbianos con microorganismos benéficos que controlen enfermedades del suelo, como es Bacillus subtilis.
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